Iniziato dall'imperatore Adriano nel 125 quale suo mausoleo funebre, ispirandosi all'ormai completo mausoleo di Augusto, fu ultimato da Antonino Pio nel 139. Venne costruito di fronte al Campo Marzio al quale fu unito da un ponte appositamente costruito, il Ponte Elio.
Il Mausoleo ospitò i resti dell'imperatore Adriano e di sua moglie Sabina, dell'imperatore Antonino Pio, di sua moglie Faustina maggiore e di tre dei loro figli, di Lucio Elio Cesare, di Commodo, dell'imperatore Marco Aurelio e di altri tre dei suoi figli, dell'imperatore Settimio Severo, di sua moglie Giulia Domna e dei loro figli e imperatori Geta e Caracalla.
Molto presto l'edificio, spogliato di decorazioni e rivestimenti, cambiò destinazione d'uso e divenne un fortilizio. Fu integrato nelle Mura aureliane nel 403, in seguito fu fortificato a partire dal XIV secolo dai papi, cui si deve la costruzione del passetto, la passerella sopraelevata che lo collega al Vaticano. Vi fu allo stesso tempo ricavata una prigione, dove tra gli altri fu rinchiuso Benvenuto Cellini nel XVI secolo. Papa Clemente VII, miracolosamente scampato ai Lanzichenecchi di Carlo V, vi si rinchiuse durante il terribile sacco di Roma nel 1527 e il castello resistette ai tentativi di penetrarvi, fino alla capitolazione-accordo intervenuta fra il papa e l'imperatore dopo circa un mese.
Da questo episodio l'utilità del castello balzò agli occhi dei papi, che intraprendono grandiosi lavori di adattamento e vi installarono una vera e propria residenza papale. Nel 1542 Paolo III fece ristrutturare il castello dagli architetti Raffaello Sinibaldi da Montelupo e Giuliano da Sangallo il Giovane, dal 1520 architetto capo della fabbrica di San Pietro. La decorazione delle stanze viene affidata a Perino del Vaga e a Luzio Luzi da Todi, con la collaborazione anche di Livio Agresti da Forlì. La grande cinta bastionata pentagonale che lo circonda, ultimo episodio di una lunga storia di fortificazioni, fu iniziata sotto papa Paolo IV (1555 - 1559) e conclusa sotto i suoi successori da Francesco Laparelli.


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